17 июня 1924 года Отряд особого назначения (ОСНАЗ),в состав которого в разные годы вошли части и воинские подразделения (1-й автобронеотряд имени Свердлова и 1-й Отдельный полк войск ГПУ, Петроградский отряд самокатчиков, кавалерийский эскадрон) при Президиуме Всероссийской чрезвычайной комиссии был переформирован в дивизию особого назначения (ДОН). Ее первым командиром был назначен военком Павел Георгиевич Кобелев, бывший начальник отряда ОСНАЗ. Организацией соединения и укреплением кадров лично занимался Феликс Эдмундович Дзержинский. После его смерти по ходатайству личного состава дивизии приказом ОГПУ № 173 от 19 августа 1926 г. соединению было присвоено имя легендарного чекиста.
17 ноября 1926 года в состав соединения вошли тульский, воронежский, вятский, нижегородский и ярославский дивизионы войск ОГПУ, в связи, с чем оно получило наименование - отдельная дивизия особого назначения (ОДОН) имени Ф.Э.Дзержинского при коллегии ОГПУ.
В 30-е годы рядовой и командно-начальствующий состав принимал участие в ликвидации басмаческих банд в Средней Азии и Азербайджане, Таджикистане и Узбекистане.
Указом Президиума Верховного совета СССР от 23 июня 1939 года в ознаменование 15-й годовщины дивизии и за образцовое выполнение боевых оперативных заданий, а также за выдающиеся успехи в боевой и политической подготовке Указом Президиума Верховного Совета ССР соединение было награждено орденом Ленина.
Великая Отечественная война. Дивизия входила в состав войск западного фронта, и отдельные ее части участвовали в боях против немецко-фашистских захватчиков под городами Москвой и Юхновым.
20 октября 1941 года в Москве было введено осадное положение. выполняя постановление ГКО (от 19 октября 1941 года),бойцы дивизии несли патрульную службу в девяти районах города, задержав на 1 апреля 1945 года 458 шпионов и диверсантов, а также большое количество нарушителей общественного порядка. Военнослужащие соединения строили и оборонительные рубежи на подступах к Москве.
Воины-дзержинцы участвовали в знаменитом историческом военном параде 7 ноября 1941 года.
Артиллеристы дивизии с первых дней войны на фронте. В 1943-1944 годах артиллерийский полк дивизии участвовал в боях на западном и Волховском фронтах, и за умелые действия при освобождении города Новгорода ему было присвоено почетное наименование «Новгородский».
За время войны дивизия подготовила 1065 снайперов, которые уничтожили 11720 гитлеровцев.
Под конвоем воинов-дзержинцев, а также личного состава других частей войск НКВД, летом 1944 года по улицам Москвы было этапировано 57 тысяч пленных фашистов, захваченных в Белоруссии.
16 июня 1944 года в ознаменование 20-летия дивизии вручен орден Красного Знамени.
В этом же году воинам дивизии выпала честь принимать участие в охране Ялтинской конференции союзных держав - СССР, США, Великобритании.
24 июня 1945 года на историческом Параде Победы ста фронтовикам - дзержинцам в составе свободного батальона, которым командовал старший лейтенант Дмитрий Вовк, было предоставлено почетное право бросить знамена поверженной Германии к подножью Мавзолея.
После Великой Отечественной войны личный состав дивизии принимал участие в ликвидации подполья националистических банд на территории западных областей Украины, Белоруссии и Прибалтики.
В 1957 году, с 28 июля по 11 августа военнослужащие дивизии обеспечивали общественный порядок во время VI Всемирного фестиваля молодежи и студентов в городе Москве, на которые прибыли представители молодежных организаций из 131 страны мира.
В декабре 1977 года на базе соединения было создано уникальное подразделение, впоследствии ставшее отрядом специального назначения «Витязь», а ныне 604 Центр специального назначения «Витязь».
Во время проведения в Москве Олимпиады - 80 и Всемирного фестиваля молодежи и студентов в 1985 году, личный состав соединения привлекали к несению службы по охране общественного порядка.
В ознаменование 40-летия со дня победы советского народа над фашисткой Германией и за успешное выполнение поставленных задач, Указом Президиума Верховного Совета СССР Отдельная мотострелковая дивизия особого назначения Ф.Э.Дзержинского 4 мая 1985 года была награждена орденом Октябрьской Революции.
В 1986 году, когда случилась чернобыльская трагедия, личный состав дивизии был откомандирован для ликвидации последствий радиационной катастрофы.
Начиная с 1988 года солдаты и офицеры соединения первыми оказывались в горячих точках. Дзержинцы обеспечивали режим чрезвычайного положения, участвовали в разоружении и ликвидации незаконных формирований. Так было в Баку, Сумгаите и Фергане, Нагорном Карабахе, Северной и Южной Осетии, в Приднестровье и Чечне.
Наиболее сложным периодом для личного состава отдельной дивизии оперативного назначения явилось восстановление конституционного порядка на территории Чеченской Республики. На военнослужащих соединения легла основная тяжесть штурмов Грозного, Первомайского, Буденовска, уничтожение баз боевиков в Бамуте, Самашках, Беной-Ведено и в других, наиболее укрепленных районах. В ходе тяжелейших боев на территории Чечни погибло 152 военнослужащих, в том числе 16 офицеров. За проявленные мужество и героизм более 3000 дзержинцев были удостоены государственных наград. 19 военнослужащих награждены Золотой
Звездой Героя Российской Федерации.
22 февраля 1994 года соединение было переименовано в Отдельную орденов Ленина и Октябрьской революции Краснознаменную дивизию оперативного назначения внутренних войск МВД России.
15 ноября 2003 года дивизия награждена высшей общественной наградой России – орденом Петра Великого I степени. Этот орден присуждается за выдающиеся заслуги перед Отечеством, способствующие процветанию, величию и славе России.
В 2004 году – орденом «Щит Отечества», а в 2005 году стала первым лауреатом в дебютной номинации "Защита Отечества. Безопасность. Правопорядок" главной общественной премии "Российский Национальный Олимп" за служение Российскому народу.
В 2007 году личный состав дивизии привлекался для охраны общественного порядка и обеспечении общественной безопасности во время подготовки и проведения XI Международного экономического форума в городе Санкт-Петербурге.
С 2 по 9 сентября 2012 года в городе Владивостоке состоялась встреча глав государств и правительств стран-участников форума «Азиатско-Тихоокеанское экономическое сотрудничество». Военнослужащие соединения выполнили все поставленные задачи по обеспечению охраны общественного порядка и безопасности граждан во время проведения грандиозного международного форума.
С 7 по 16 июля 2013 года в столице Татарстана прошли крупнейшие соревнования мирового спортивного значения - XXVII Всемирная летняя универсиада, где весомый вклад в обеспечение безопасности внесли военнослужащие дивизии.
С декабря 2013 по март 2014 года личный состав дивизии выполнял задачи по охране общественного порядка и обеспечению общественной безопасности в период подготовки и проведения XXII зимних Олимпийских и XI зимних Паралимпийских игр в городе Сочи.
За особые заслуги перед обществом и государством Указом Президента Российской Федерации от 13 февраля 2014 года, в год своего 90-летнего юбилея со дня образования, дивизия награждена орденом Жукова.
Указом Президента РФ от 18 сентября 2014 года № 638 за массовый героизм и отвагу, стойкость и мужество, проявленные личным составом дивизии в боевых действиях по защите Отечества и государственных интересов в условиях вооруженных конфликтов, учитывая ее заслуги в укреплении обороноспособности государства, дивизии присвоено почетное наименование имени Ф.Э. Дзержинского.
Указом Президента РФ от 13 сентября 2017 года № 421 604 ЦСпН «Витязь» был вручен орден Кутузова.
С мая по июль 2018 года личный состав дивизии выполнял задачи по охране общественного порядка и обеспечению общественной безопасности в период подготовки и проведения Чемпионата мира по футболу FIFA-2018 в городах Москва и Калининград. Поставленные перед соединением служебно-боевые задачи были выполнены в полном объеме.
Указом Президента РФ от 21 февраля 2019 года № 67 За подвиги и отличия в боях по защите Отечества и контртеррористических операциях, мужество и самоотверженность, проявленные в ходе выполнения учебно-боевых задач и высокие показатели в боевой подготовке 2 полку оперативного назначения дивизии был вручен орден Кутузова.
Отдельная дивизия оперативного назначения им. Ф.Э. Дзержинского твердо стоит на страже государственной и общественной безопасности, защиты прав и свобод человека и гражданина, заслужив при этом признательность граждан Российской Федерации.